Fotomuuseum peab täna oma 40. sünnipäeva, kuigi fotoajalooga hakati Tallinna Linnamuuseumis tegelema juba 1960. aastate teises pooles. Fotomuuseumi mõte tekkis 1973. aasta paiku legendaarsel fotokunstnikul Peeter Toomingal.
1980.aastal seoses olümpia regati pidamisega Tallinnas renoveeriti niigi vanalinna ja muuhulgas võeti ette ka kireva ajalooga Raekoja taga asuv raevangla ja vanglaülema maja. Nii sai poolakatest ehitajate abiga selles kireva ajalooga hoones avada 22. juulil 1980 Tallinna Linnamuuseumi uue filiaali. 600-aastases raevanglas asuva 40-aastase Fotomuuseumi ajalugu täidavad sajad toimunud näitused ja fotoüritused. Olles Eesti fotograafia ajaloo lõimpunkt, talletatakse ja mõtestatakse siin Eesti fotograafiakultuuri selle muutumises.